À une époque de superstition et de magie, une jeune apprentie chasseuse, Robyn Goodfellowe, se rend en Irlande avec son père pour éliminer la dernière meute de loups. Tout en explorant les terres interdites à l’extérieur des murs de la ville, Robyn se lie d’amitié avec une jeune fille libre d’esprit, Mebh, membre d’une tribu mystérieuse dont la rumeur dit qu’elle a la capacité de se transformer en loup la nuit. Alors qu’ils recherchent la mère disparue de Mebh, Robyn découvre un secret qui l’attire plus loin dans le monde enchanté des Wolfwalkers et risque de devenir ce que son père a justement pour mission de détruire.